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物語の始まりは、宇宙の辺境で廃品回収を生業とする若者たちのグループです。 彼らは一攫千金を夢見て、放棄されたルネサンス宇宙ステーション「ロムルス」に足を踏み入れます。 そこは不気味な静寂に包まれており、何者かの手によって破壊されたかのような痕跡が残されていました。 ステーション内部を探索するうちに、彼らは冷凍睡眠カプセルを発見します。 そこには数名の生存者が眠っていましたが、同時にステーションの深部で、おびただしい数の奇妙な卵――エイリアンの卵（オヴォモーフ）も見つけてしまうのです。 不幸にも、好奇心から卵に近づいたクルーの一人、アンディがフェイスハガーに襲われ、顔に張り付かれてしまいます。

22世紀末、植民船コヴェナント号は2000人の入植者を乗せ、新たな居住地となる惑星「オリガエ6」を目指しておりました。 しかし航海の途中、ニュートリノの衝撃波により船体が損傷。 クルーが修復作業中、謎の信号を受信します。 その信号は人間が発したものらしく、発信源はオリガエ6よりも近距離にある未知の惑星でした。 クルーたちは、この惑星が居住可能である可能性が高いと判断し、調査隊を派遣することを決定します。 惑星に降り立った調査隊は、そこが地球に似た豊かな自然環境を持つ星であることを確認します。 しかし、クルーのレドワードとハレットが、胞子のような謎の浮遊粒子を吸い込んでしまい体調を崩します。 急遽コヴェナント号へ帰還しようとしますが、レドワードの背中から小型のエイリアン「ネオモーフ」が出現し、ファリスを殺害。 さらにハレットの口からも別のネオモーフが現れ、次々とクルーを襲い始めます。

地球への帰還途中にあった宇宙貨物船ノストロモ号のクルーたちは、謎の信号を受信し、規定に従い発信源である惑星LV-426へ調査に向かいます。 そこで彼らは異星人のものと思われる宇宙船を発見します。 宇宙船内で副船長のケインが卵のような物体から飛び出した奇妙な生物（フェイスハガー）に顔面を覆われ昏倒します。 規定違反を押し切り、科学担当のアッシュの判断でケインは船内に運び込まれますが、その後、ケインの胸を突き破ってエイリアンの幼体（チェストバスター）が出現し、船内へと逃走します。

1982年、南極。 ノルウェーの観測隊が、氷の下から巨大な宇宙船と、そこに眠る地球外生命体を発見します。 古生物学者のケイト・ロイド（メアリー・エリザベス・ウィンステッド）は、この世紀の大発見の調査のため、現地へ招集されます。 しかし、氷漬けになっていた生命体は解凍されると同時に蘇生し、基地の隊員たちに襲いかかります。 この生命体「物体X」は、他の生物の細胞を乗っ取り、完璧に擬態する能力を持っていました。 誰が人間で、誰が物体Xなのか。 疑心暗鬼が基地内に広がり、隊員たちは次々と犠牲になっていきます。